約翰·鄧普頓1912年出生於田納西州，家境貧寒。但憑借優異的成績，他依靠獎學金完成在耶魯大學的學業，並在1934年畢業是取得耶魯大學經濟學壹等學位。之後，他在牛津大學繼續深造，獲得羅德斯獎學金，並在1936年取得法學碩士學位。重返美國後，他在紐約的Fenner & Beane工作，也就是如今美林證券公司的前身之壹。
鄧普頓在1937年，也就是大蕭條最低迷的時候成立了自己的公司 － Templeton, Dobbrow & Vance。1939年，26歲的鄧普頓依靠1萬美元的借款購買了104家公司的各100股股票，幾年後，其中100家公司的成功為鄧普頓掘得了第壹桶金。公司取得了相當大的成功，資產規模也迅速增長到了億，旗下擁有8支***同基金。1968年，公司更名為Templeton Damroth並被轉售。同年，鄧普頓在巴哈馬的拿騷，再次建立了自己的鄧普頓成長基金。
在之後的25年中，鄧普頓創立了全球最大最成功的坦普頓***同基金集團，1992年他將坦普頓基金賣給富蘭克林集團。1999年，美國《Money》雜誌將鄧普敦譽為“本世紀當之無愧的全球最偉大的選股人”。在長達70載的職業生涯中，鄧普頓先生創立並領導了那個時代最成功的***同基金公司，每年盈利高達7000萬美元，其運作手法令華爾街眼花繚亂，成為與喬治·索羅斯、彼得·林奇齊名的著名投資家。
然而，在成為世界上最富有的少數人之壹後，鄧普頓放棄美國公民身份，移居巴哈馬。由於常年居住在巴哈馬，鄧普敦自然成為英國公民，並受到伊麗莎白二世的青睞，於1987授予其爵士爵位以表彰其功績。其受勛的成就之壹，即頒發世界上獎金最豐厚的鄧普頓獎，自1972年起，每年頒發給在信仰上貢獻卓著者。
退休之後，他通過自己的約翰·鄧普頓基金開始活躍於各類國際性的慈善活動。自1972年起，該基金每年重獎在人文和科學研究上有卓著貢獻之士，這既是世界上獎金最豐厚的鄧普頓獎。
2008年7月8日，鄧普頓在他長期居住的巴哈馬拿騷逝世，享年95歲。據鄧普頓基金會的發言人表示，他死於肺炎。